Durch einen Unfall wird Niko zu früh aus seinem magischen Kokon befreit. Anstelle eines ausgewachsenen Meisters von Carondolet, findet Prinzessin Lyra einen kleinen Jungen vor. Lyra muss Niko über die Brücke des Verderbens führen, aber als der schreckliche Xerxes zurückkehrt und sie angreift, hat Lyra keine Wahl, als dem unerprobten Niko ihr Vertrauen zu schenken.

Lyra muss Niko, Mandok und Flicker durch ein tödliches Himmelslabyrinth führen, vorbei an dem furchterregenden Arachtaur, während ein grausames, dreiköpfiges Monster dem Team nachstellt. Als die Aufgabe beinahe scheitert, bringt Lyra ein gewaltiges Opfer.

Nikos Team erreicht Carapace, das perfekte Versteck, nur um darin den gefräßigen Mugwhump zu entdecken. Chompsky, der letzte Einwohner von Carapace, hilft Niko und Lyra dabei, der aufgedunsenen Gefahr die Stirn zu bieten und ein besseres Ziel zu finden, als sich zu verstecken.

Die Bergriesen befördern Niko und Lyra in den Hätte-könnte-würde-Wald, wo ihre größte Reue real wird. Mit Hilfe von Niko und seinem Schwert, lässt Lyra ihre Vergangenheit hinter sich. In der Zwischenzeit wird Mandok von einem Feind gefangengenommen.

Niko und Lyra werden von dem Krabben-König Scampi empfangen, nur um herauszufinden, dass das Krabbenvolk kurz davor ist, sich in eine vergebliche Schlacht mit der bösartigen Mantagore zu begeben, um endlich die Delfinkönigin zu befreien. Mandok bildet eine beunruhigende Allianz.

Niko, Lyra und Mandok helfen den Tumblebees dabei den schrecklichen Prickle Twister abzuwenden, der die Stadt heimsucht und schließen sich mit einem mysteriösen Reisenden zusammen.

Nikos neuer Gefährte führt sie durch die endlose Weite, während Nar Ests Agenten versuchen, sie bei jeder Gelegenheit aufzuhalten. Als der Feind sich offenbart, muss Niko eine Bedrohung aus den eigenen Reihen besiegen - ohne sein Schwert!

Auf dem Weg zu den Teichen des Schicksals begegnen Niko und Lyra einem anderen Menschen – Aura, eine vergessene Meisterin. Niko bleibt zurück während Lyra und Aura sich ohne ihn aufmahcen, die Mission zu beenden.

Niko, Lyra und Mandok landen auf einem Wolkenschiff, das dem berüchtigten Kapitän Nimbeard der Wolkenpiraten gehört. Sie sollen gerade über Bord geworfen werden, aber als Nar Est ein tödliches Himmelsmonster auf sie loslässt, heißt es „Alle Mann an Deck!“

Nach dem unsanften Abstieg von den Gipfeln der Gefahr, bringt ein versehentlicher Bruch der Benimmregeln die normalerweise anständigen Umlauti gegen unsere Helden auf. Um ihre Freiheit zu gewinnen, muss Niko gegen Schakal in einem herausfordernden Rennen antreten.

Als ein Schwarm Exuberameisen das Team jagt wird Lyra gebissen. Niko und Mandok suchen eine mächtige Rüstung, die tief im Untergrund vom bösartigen Diggantus versteckt wurde.

Niko und Lyra stellen sich Nar Est auf seinem Grund und Boden. Doch durch den Heimvorteil Nar Ests verläuft Nikos finaler Showdown nicht so glatt wie geplant.

Niko führt die Armee des Lichts in eine finale Schlacht und entdeckt die wahre Macht hinter Nar Est.