Nach einem unglaublichen Traum stellen Mateo und seine Schwester Izzie fest, dass die Traumwelt real ist, als Mateos Comic-Held Z-Blob lebendig wird und ihnen nach Brooklyn folgt. Doch als Mateos früherer bester Freund Cooper in der Traumwelt von Albtraumwesen gefangen genommen wird, entdecken Mateo und Izzie, dass das, was in ihren Träumen passiert, Konsequenzen für die Wachwelt hat.

Nach einem heftigen Kampf in der Traumwelt konnten Mateo und seine Schwester Izzie endlich ihren Freund Cooper aus den Fängen des Nachtjägers befreien. Doch dann taucht der Albtraumkönig wieder auf, womit sich für alle die Lage verändert: Die Kinder müssen zu neuen Traumwächtern ausgebildet werden, um die Traumwelt zu retten.

Die Kinder sind mit Mr Oz für ihre Ausbildung in der Traumwelt verabredet. Hier müssen sie sich dem Schmiedmeister und der Schmiede stellen. Eine Prüfung, die zeigt, ob sie würdige Traumwächter sind. Nur dann erhalten sie ihre Sanduhren, die zur Verteidigung gegen den Albtraumkönig dringend notwendig sind.

Die vier Kinder sind wieder in der Traumwelt unterwegs und versuchen, rechtzeitig zur Traumschmiede zu gelangen, um ihre Sanduhren zu bekommen, die sie so dringend zum Traumformen benötigen. Doch der Weg ist nicht einfach zu finden, und zusätzlich setzt der Albtraumkönig alles daran sie aufzuhalten.

Die Kinder, Mr. Oz und Albert machen sich auf die Suche nach dem Sandmann, der als einziger Lunias Sanduhr wieder reparieren kann. Und diese brauchen sie, um den Albtraumkönig wieder einzusperren und die Traumwelt von ihm zu befreien.

Im Nachtbüro treffen Oz und die Kinder auf Chiefinspector Strick, der Chefin aller Traumagenten, die eine seltsame Anomalie in der Wachwelt entdeckt hat. Schnell ist den Kindern und Mr. Oz klar: Es handelt sich um Z-Blob, der natürlich vor den Agenten geschützt werden muss.

Bei einem Computerspiel entsteht eine Rivalität zwischen Logan und Mateo in der Cyber-Welt. Logan spielt es ständig und unterstellt Mateo, er würde mithilfe Z-Blobs cheaten. Der Albtaumkönig, getarnt als Gamer, überreicht Logan einen USB-Stick, mit dessen Inhalt er das Spiel beeinflussen kann. All das gehört zu seinem Plan: die Schwachstelle der Traumwächter ausfindig zu machen.

Der Albtraumkönig macht sich Logans Schwäche zunutze, den anderen Traumwächtern gefallen zu wollen und manipuliert ihn.

Das erste Schafwochen-Fußballspiel der Traumwächter steht an, doch Logan ist nirgendwo in der Wachwelt zu finden. Kein Wunder, denn er ist in der Traumwelt in die Fänge des Albtraumkönigs geraten, der ihm ein Angebot macht: Er bietet Logan einen Platz an seiner Seite an. Doch Logan hat das Spiel des Albtraumkönigs durchschaut und weigert sich.

Während das Traumwächter:innen-Team nach Logan sucht und versucht, nicht aufzufallen, damit weder Nachtjäger, Albtraumkönig oder die Albgnome auf sie aufmerksam werden, ist Logan zusammen mit Sneak weiter auf der Flucht. Doch das Team wird gefangen genommen und startet eine Befreiungsaktion.

Beim Versuch, wieder ins Traumreich zu gelangen, müssen die Kinder feststellen, dass sie auf ihrer Lichtung eingesperrt und alle Tore in die Traumreiche verschlossen sind.

Albert wurde gefangengenommen und Zoey macht sich auf den Weg, um ihn zu befreien. Doch ihre Freunde lassen nicht zu, dass sie sich der Herausforderung allein stellt.

Mateos Comic ist verschwunden. Izzie bietet ihm ihre Hilfe als Detektivin an. Dabei stellt sich heraus, dass jemand in Zoeys Höhle eingebrochen ist.

Auf der Suche nach dem Sandmann geraten die Kinder, Mr Oz und Albert in die Nebelwelt, in der jeder, der sie betritt, Gefahr läuft, seine Träume zu vergessen.

Izzie schlägt den Freundinnen vor, den Schlaflosen zu helfen und meint, in der Zuckerwelt könnten sie endlich ausschlafen. Auch Snivel, Sneak und Susan haben sich die Zuckerwelt für einen Urlaubstagesausflug erwählt. Als sie aufeinandertreffen und es zum Streit kommt, wer die Zuckerwelt verlassen muss, beschließen sie, das durch ein Pizza-Wettessen zu klären.

Endlich erreichen die Traumwächter Schloss Nocturnia, doch Lunia treffen sie nicht an. Stattdessen entdecken sie jede Menge erstarrte Träumlinge und einen Mantikor, den es zu bezwingen gilt.

Im Schloss Nocturnia müssen die Kinder immer noch herausfinden, wie man den Albtraumkönig besiegt. Dabei hält das Schloss einige Überraschungen für sie bereit.

Mateo setzt alles daran, Z-Blob zu retten.

Während Mateo sich mit dem Versprechen, Z-Blob befreien zu können, zum Albtraumkönig locken lässt, kämpft der Rest des Teams gegen den Nachtschrecken.

Der Riss, der sich von der Albtraumwelt in die Wachwelt aufgetan hat, ist nun groß genug, dass die Truppen des Albtraumkönigs hindurch können. Doch die Kinder und Mr. Oz stellen sich ihnen erbittert in den Weg.