Mandok bevrijdt Niko per ongeluk uit een magische Chrysalis. In plaats van een volgroeide Kampioen van Carondolet treft spookachtige prinses Lyra een tienjarige jongen aan. Lyra moet Niko over de Verdoemde Brug leiden, maar wanneer de vreselijke Xerxes terugkeert en aanvalt heeft ze geen andere keus dan de onwaarschijnlijke held Niko te vertrouwen.

Lyra moet Niko, Mandok en Vliegje door een dodelijk doolhof leiden, voorbij de angstaanjagende Arachtaur, terwijl de vier achterna gezeten worden door een boosaardig driekoppig monster. Wanneer alle hoop verloren lijkt, maakt Lyra een enorm offer.

Niko's team bereikt Carapace, de perfecte verstopplek. Helaas is Carapace verdwenen en houdt de onprettige Moorvors de wacht. Kolonel Padmuts, de laatste burger van Carapace, helpt Niko en Lyra om deze opgeblazen vijand onder ogen te komen. Niko leert hem dat er meer in het leven is dan alleen maar verstoppen.

Dankzij de Heuvelreuzen belanden Niko en Lyra in het Zouwel-willen-woud, waar hun grootste spijt werkelijkheid wordt. Dankzij Niko en zijn magisch zwaard lukt het Lyra uiteindelijk om haar verleden te laten voor wat het is. Ondertussen wordt Mandok ontvoerd door de vijand.

Niko en Lyra worden ontvangen door de Garnalenkoning, die hen verteld dat de Garnalen op het punt staan een nutteloze strijd met de kwaadaardige Mantahaai aan te gaan om de gevangen Dolfijnkoningin te bevrijden. Mandok maakt een ongewillige bondgenoot.

Niko, Lyra en Mandok helpen het Tuimelvolk om een einde te maken aan de heerschappij van de verschrikkelijke Prikkeltwister, die de Tuimelgroef al tijden terroriseert. Dit lukt ze alleen door samen te werken met een mysterieuze reiziger.

Niko's nieuwe hulpje leidt het team door de Verstrekkende Vlaktes terwijl ze zonder stoppen aangevallen worden door de monsters van Nar-Est. Wanneer de vijand zich uiteindelijk onthult, moet Niko deze bedreiging zonder zijn zwaard zien te verslaan!

Dichtbij de Bronnen der Lotsbestemming ontmoeten Niko en Lyra nóg een mens: Aura, een vergeten Kampioen van tijden terug. Lyra besluit haar reis naar de Vervloekte Vulkaan met Aura af te maken, aangezien zij sterker en volgroeider is dan Niko.

Niko, Lyra en Mandok komen terecht op het luchtschip van de beruchte Kapitein Nimbaard en zijn luchtpiraten. Ze staan op het punt om overboord gegooid te worden, als Nar-Est een dodelijk luchtmonster op ze afstuurt. Nu is het écht alle hens aan dek.

Terwijl ze de Piek der Paniek afdalen zorgt een overtreding van het protocol ervoor dat de normaal zo beschaafde Umlauti zich tegen onze helden keren. Om zijn vrijheid terug te verdienen, moet Niko een uitdagende race tegen Jakkel voeren.

Wanneer een zwerm van vervelende Miermalen Lyra, Mandok en Niko achtervolgt, wordt Lyra gebeten. Het gif heeft een gruwelijk effect op Lyra. Niko en Mandok moeten zonder haar een krachtig pantser zien te vinden, dat onder de grond door de brute Diegantus bewaakt wordt.

Niko en Lyra ontmoeten Nar-Est eindelijk in zijn schuilplaats. Maar Niko's laatste gevecht gaat niet zo soepel als gepland.

Niko en het Leger van Licht vechten een spetterende laatste strijd en ontdekken de ware kracht achter Nar-Est.