Im Jahr 1850 erbt Captain Charles Boone das Anwesen seines reichen Cousins und zieht mit seiner Familie in die Kleinstadt Maine. Die Boones treffen auf Vorurteile, Feindseligkeit und Mord, während Charles eine gefährliche Reise der Selbstfindung beginnt.

Ein Kind in der Stadt stirbt an einer rätselhaften Krankheit und schiebt auf dem Sterbebett Stephen Boone die Schuld zu. Die hysterischen Bürger verlangen, dass Charles das Grab seines Cousins aushebt.

Charles hört weiterhin Ratten hinter den Mauern, obwohl ihm versichert wird, dass es keine gibt. Seine Suche nach Antworten führt ihn in ein Irrenhaus, wo sich seine schlimmsten Befürchtungen bewahrheiten.

Charles bereitet sich darauf vor, sich zur Behandlung in die Anstalt einzuweisen, aber Tane entdeckt in der Scheune etwas Beunruhigendes, das helfen könnte, die Geheimnisse von Chapelwaite zu lüften. Ein gruseliger Trupp ausgemergelter Gefolgsleute trifft mit einer Botschaft ein.

Der geheimnisvolle Jakub lockt Charles nach Jerusalem's Lot und er entdeckt, dass sein Wahnsinn mit einem alten Buch zusammenhängt. Die Kinder sind fassungslos und fühlen sich verraten, als Loa Rebeccas geheime Schriften über die Familie Boone findet.

Charles ist von Trauer und Wut überwältigt, nachdem seine Familie einen verheerenden Schlag erlitten hat. Stephen und Onkel Phillip kommen zu Charles mit einem überraschenden Vorschlag.

Vom Wahnsinn überwältigt, wird Charles auf den Friedhof der Kirche getrieben, wo er ein verstecktes Buch findet. Doch sobald er es in Händen hält, hat er eine apokalyptische Vision von der Zukunft der Vampire.

Charles und seine Familie verteidigen Chapelwaite mit Hilfe von Wachtmeister Dennison und Pfarrer Burroughs. Die Nacht stellt alle Beteiligten auf eine harte emotionale Probe.

Charles und seine Truppe versuchen, Männer in der Stadt anzuwerben, um in Jerusalems Lot zu kämpfen und das Buch zurückzuerobern.

Jakub und seine Armee kommen aus der Dunkelheit und greifen Charles und seine Kämpfer an. Charles muss eine Entscheidung treffen, um seine Familie von dem Fluch des alten Buches zu befreien.