Masaru Saiga, der nach dem Unfalltod seines Vaters ein Vermögen geerbt hat, trifft zufällig auf Narumi Kato. Der Junge wird von mächtigen Puppenspielern verfolgt, die es auf sein Leben abgesehen haben. Als Masaru und Narumi in die Enge getrieben werden, erscheint vor ihnen das silberhaarige Mädchen Shirogane.

Nach einer kurzen Verschnaufspause werden Narumi und die anderen wieder von einer Puppe attackiert. Der Angreifer ist Eriyo Ashihana mit seiner Pierrot-Puppe Pulcinella. Shirogane stellt sich ihm mit der Marionette Harlekin in den Weg, aber Eriyos Männer haben heimlich Masaru ins Visier genommen.

Nach dem Angriff wurde Masaru nach Karuizawa gebracht. Narumi und Shirogane, die ihn befreien wollen, dringen in das Anwesen von Masarus Onkel, Zenji Saiga, ein, der hinter all dem steckt. Währenddessen versucht Masaru selbst, aus dem Gebäude zu fliehen und entdeckt dabei einen Ordner seines verstorbenen Vaters, Sadayoshi Saiga …

Masaru hat entschieden, sein weinerliches Ich hinter sich zu lassen und von Zenji zu fliehen. Er begegnet bei seiner Flucht Ashihana, der es auf ihn abgesehen hatte, aber statt wegzulaufen, bittet Masaru ihn darum, sich auf seine Seite zu stellen. Währenddessen werden Narumi und Shirogane von Zenjis Puppenspieler gefangengenommen und schweben in Lebensgefahr.

Narumi hat Masaru vor unzähligen Gefahren beschützt, doch seit dem Feuer in der Villa ist er verschwunden. Gestärkt durch Narumis Rettung, kehrt Masaru in seinen normalen Schulalltag zurück. Währenddessen besucht Shirogane die Oberschule neben Masarus Grundschule, um über ihn wachen zu können.

Narumi, der seit dem Feuer in Karuizawa verschwunden war, erwacht in einem Krankenhauszimmer. Dort trifft er auf den affektierten Frauenhelden Guy und eine alte Frau namens Lucille. Durch den Unfall hat Narumi sein Gedächtnis verloren, aber durch die Begegnung mit den Kindern im Krankenhaus, verheilen auf mysteriöse Weise urplötzlich seine Wunden und in ihm erwacht ein seltsames Gefühl.

Narumi kennt nun die Wahrheit über das Zonapha-Syndrom und dass der Mitternachtszirkus es verbreitet. Um die Zukunft der Kinder zu retten und die automatischen Puppen, die Automator, zu zerstören, beschließt Narumi zu einem Shirogane, einem Puppenzerstörer, zu werden. Währenddessen begegnen Masaru und Shirogane, die nun beim Zirkus Nakamachi sind, der mysteriösen Vilma …

Die Messerwerferin Vilma schließt sich dem Zirkus Nakamachi an und mit ihrem gesammelten Geld wollen sie endlich ihre erste Show abhalten. Narumi, Guy und Lucille sind auf einem Pazifikflug dem Mitternachtszirkus auf der Spur. Allerdings haben sich in die Maschine auch Automator geschlichen. Ein heftiger Kampf entbrennt.

Guy, der nach dem Kampf gegen die Automator verletzt ins Meer stürzte, wurde vom Zirkus Nakamachi gerettet. Überraschenderweise ist Guy Shiroganes Lehrmeister. Masaru macht sich nach der Begegnung mit Guy allein auf die Suche, um mehr über seine Geburt herauszufinden. Währenddessen erreichen Narumi und Lucille China. Als sie die Spuren verfolgen, treffen sie auf Narumis Meister Ryan.

Liang erzählt, was sich in der Vergangenheit wirklich zugetragen hat. Einst gab es zwei junge Brüder, Jin und Yin, die beide Alchemie erlernten. Beide verliebten sich in das Mädchen Francine. Durch die Irrungen und Wirrungen ihrer Gefühle brach in einem französischen Dorf das Zonopha-Syndrom aus. Vor Narumi und den anderen, die nun die Wahrheit erfahren haben, erscheint der Automator Pantalone …

Durch die Vorkommnisse in China erfahren Narumi und seine Kameraden endlich den Aufenthaltsort des Mitternachtszirkus. Er befindet sich in der Sahara. Narumi trifft dort auf die teils mechanisierten Shirogane-O, sowie die Shirogane Fatima, die in der Wüstenregion aktiv ist.

Narumi und die anderen haben im Zelt des Mitternachtszirkus Olsen und sein Karusell, sowie die Akrobatikbrüder besiegt. Als Nächstes stehen sie vor zwei Türen, von denen eine sie zu Francine führen soll. Narumi und seine Kameraden teilen sich auf, doch hinter den Türen lauern neue Feinde.

Narumi und seine Mitstreiter kommen weiter voran und sind nun endlich in Sichtweite von Francine. Um sie zu erreichen, müssen sie jedoch die Le Quatre Pioneer besiegen. Narumi, der von Wunden übersät ist, wird von Columbine angegriffen. Die Shirogane müssen ihre Kräfte vereinen, um Narumi zu beschützen, damit dieser Francine vernichten kann.

Der Kampf kostet ein weiteres Leben und auch Narumi wandelt auf schmalem Grat zwischen Leben und Tod. Um sein Leben zu retten, unterzieht ihn Rockenfield einer OP. Arlecchino und Pantalone, die sich wegen Angelina nicht bewegen konnten, erlangen ihre Freiheit zurück und die Lage spitzt sich immer weiter zu. Narumi, der die Körper und Gedanken seiner Kameraden in sich vereint, öffnet die Augen.

Masaru hat den Zirkus Nakamchi verlassen, um das Rätsel seiner Herkunft zu lösen. Er begibt sich zu der Wohnung, in der er einst mit seiner Mutter lebte. Nach dem Tod seiner Mutter wurde er von den Saigas aufgenommen, kann sich aber nicht mehr an das Gesicht seines Vaters erinnern. Als ihm die Gespräche mit seinem Großvater einfallen, begibt er sich an den Ort, an dem er begann, sich zu verändern.

Masaru wurde von den Puppenspielern aus dem Dorf der Kurogane gefangen genommen, die ihn in der Fallen-Villa angegriffen haben. Als er zu sich kommt, sieht er vor sich seinen geliebten Großvater Shoji, der bereits verstorben sein sollte. Dieser spricht Masaru allerdings aggressiv mit dem Namen seines Vaters Sadayoshi an. Masaru wird dazu gezwungen, das Blut seines Großvaters zu trinken ...

Masaru hat Shojis Erinnerungen gesehen. Shoji hat das Aqua Vitae getrunken und beschlossen, an Angelinas Seite zu leben. Um den Shirogane zur Seite zu stehen, erforscht Shoji die Marionetten. Shojis Puppen sollen an alle Shirogane der Welt verteilt werden. Dazu wurde Dean aus Frankreich von Lucille nach Japan geschickt.

Eleonore, Shojis und Angelinas Kind, kommt zur Welt. Durch das neugeborene Baby verändern sich Guy und die Francine-Puppe. Alle sind glücklich, aber aus dem Osten erklingen unheimliche mechanische Geräusche und Automator greifen das Dorf Kuroga an.

Masaru ist von seiner Reise durch die Erinnerungen zurückgekehrt. Er will beweisen, dass er nicht Sadayoshi ist und stürmt nach draußen. Dort trifft er zufällig auf Shirogane, die auf der Suche nach dem Dorf Kuroga war. Auf der Flucht vor seinen Verfolgern sieht er wieder Shojis Erinnerungen. Diesmal muss er mit ansehen, dass Angelinas Wunsch umsonst war und Eleonore das Aqua Vitae trinkt.

Sadayoshis Absicht war es, seinen Geist auf Masaru zu übertragen und so ein festes Band mit Eleonore zu knüpfen. Masaru, der nun Shojis Erinnerungen kennt, bricht in Tränen aus. Dennoch sind Shoji und Guy davon überzeugt, dass Masaru Sadayoshi ist. Guy zieht seinen Skalpell. Plötzlich erhebt einer der Dorfbewohner seine Stimme. Er erzählt die Wahrheit, die selbst Shoji nicht kennt.

Faceless hat seine Gestalt verändert, um sich seinen Wunsch zu erfüllen und die Fäden des Schicksals in der Hand zu halten. Nachdem er Shirogane entführt hat und verschwunden ist, lässt er eine riesige Göttin erscheinen. Masaru verfolgt sie mit seinem Jack O'Lantern, doch hat sie keinen wirklichen Körper. Um die Ausbreitung des Zonopha-Syndroms zu verhindern, verfolgt sie Masaru mit Guy und Lise.

Narumi und die anderen sind im Labor angekommen, um Harry, eine Maschine, mit der sich das Zonopha-Syndrom heilen lässt, zu beschützen. Ming-Xia kämpft gegen den Automator Jones, der Tom als Geisel genommen hat. Sie ist chancenlos gegen ihn, erinnert sich dann aber an ihren Vater und Lucille, wodurch sie neuen Mut fasst. Shirogane wird von Columbine, Pantalone und Arlecchino belästigt.

Der Kampf im Labor hält an. George liefert sich ein hartes Duell mit dem neuen Shirogane-O Snarge, beißt sich aber fast die Zähne an ihm aus. Snarge verrät ihm den Grund, weshalb er an Faceless' Seite kämpft. Währenddessen nimmt es Ashihana mit Pantalone auf. Er sieht eine Chance zu siegen, weil er Pantalones Angriffe analysiert und sich an Fous Worte erinnert, doch Pantalone überwältigt ihn...

Narumi und Ming-Xia gelangen endlich zu Harry, der Maschine, mit der sich das Zonopha-Syndrom heilen lässt. Dr. Bernard und die anderen Wissenschaftler liegen allerdings wegen den beiden Automator Brom Brom Law und Drill September im Sterben. Um sie schnell zu retten, teilen sich Ming-Xia und Narumi auf, aber die junge Frau geht durch Brom Brom Laws Dolch zu Boden.