Als Celestia und Luna beschließen, sich zurückzuziehen und die Herrschaft über Equestria an Twilight und ihre Freunde zu übergeben, setzen bei Twilight die Selbstzweifel ein. Währenddessen verbündet sich der alte Schurke Grogar mit einer Gruppe böser Kreaturen, die Equestria erobern wollen. Doch der wiedererstarkte König Sombra hat eigene Vorstellungen von einer Eroberung.

Twilight und ihre Freunde fällt es schwer, die Zerstörung des Baumes der Harmonie und der Elemente zu verarbeiten, doch da macht sich König Sombra bereits an die Eroberung von ganz Equestria.

Die Jungen Sechs werden vom Baum der Harmonie herbeigerufen. Doch dann erfahren sie, dass er zerstört wurde und es an ihnen ist, ihm einen Ort des Gedenkens zu erschaffen.

Twilight und Shining Armor treten gegeneinander an, um eine lange Geschwisterrivalität beizulegen. Doch dann erkennen sie, dass sie nicht die einzigen Konkurrenten sind.

Twilight bemerkt, dass sie ein Buch nicht zur Bibliothek von Canterlot zurückgebracht hat und neben den immensen Gebühren und dem überfälligen Buch vielleicht auch dafür verantwortlich ist, dass ihre Lieblingsbibliothekarin ihren Job verloren hat.

Rainbow Dashes alter Kumpel Quibble Pants braucht ihre Hilfe, um sich mit der Tochter seiner neuen Ponyfreundin anzufreunden, die wie auch Dash an Sport interessiert ist – im Gegensatz zu Quibble.

Sandbar will mit Yona zum “Pony-Ball” gehen. Yona denkt nun, dass sie mehr wie ein Pony sein muss, um eine gute Freundin zu sein. Sie bittet Rarity und ihre Freunde um eine Typveränderung in Aussehen und Persönlichkeit.

Grogar schickt seine verhängnisvolle Truppe auf eine Mission, um sie zu Verbündeten zu machen. Leider funktioniert sein Plan zu gut und sie werden fast schon Freunde.

Smolder kehrt mit Spike und Fluttershy ins Drachenland zurück, um ihren sensiblen Bruder aufzumuntern. Doch als sie dort ankommen, entdecken sie überrascht ein weiteres Problem: Die Drachenbabys schlüpfen nicht aus ihren Eiern.

Applejacks Plan für eine ordentliche Ernte geht schief, als Apple Bloom besessen davon ist, einen magische Kreatur zu fangen, von der sie denkt, sie könne ihnen helfen.

Starlight Glimmer genießt ihre Arbeit als Vertrauenslehrerin und ermutigt die Schüler, mit allem und jederzeit zu ihr zu kommen. Doch als die ständige Verfügbarkeit sie überfordert, lernt sie, dass es nicht immer “Alles oder Nichts” heißen muss.

Unerwartete Besucher in Ponyville drohen den Schönheitsfleckenclub für immer zu trennen.

Luna und Celestia machen gemeinsam Urlaub und wolle viele ihrer Träume verwirklichen, während Twilight und ihre Freunde Schwierigkeiten haben, die königlichen Pflichten der Prinzessinnen zu erfüllen.

Pinkie Pie bittet ihren alten Freund, den verrückten Cheese Sandwich um Hilfe, ihre Berufung zu entdecken. Doch dann erfährt sie das Unvorstellbare: Cheese Sandwich hat sein Lachen verloren!

Die Schule der Freundschaft gründet ein Eimerballteam und Rainbow Dash muss sich damit abfinden, dass sie nicht die Trainerin der Mannschaft wird - sondern die der Cheerleadergruppe.

Twilight hofft, ihre Glückssträhne beim Quizabend fortzuführen, doch dann muss sie plötzlich mit Pinkie Pie ein Team bilden, die noch nie zuvor am Quiz teilgenommen hat!

Twilight will unbedingt Celestia und Lunas Sommersonnenfest zu einem denkwürdigen Ereignis machen. Doch als alles schiefgeht, versuchen ihre Freunde alle Problem vor Twilight zu verheimlichen, um sie nicht in Panik zu versetzen.

Fluttershy und Angel Bunnys Freundschaft gerät ins Wanken. Da gibt Zecora ihnen einen Trank, damit sie einander besser verstehen - indem sie ihre Körper tauschen!

Spike hat plötzlich keine Zeit mehr, wenn Rarity ihn fragt, sodass diese schon vermutet, er wäre wegen irgendetwas wütend auf sie. Doch die Wahrheit ist in ihren Augen noch schlimmer, denn sie wurde durch eine neue Freundin ersetzt!

Starlight will ein Vizeschulleiterpony einstellen, das ihr später helfen soll, die Schule der Freundschaft zu leiten. Trixie geht davon aus, dass sie die Stelle automatisch erhält, und Starlight muss erkennen, dass es schwieriger ist, als sie dachte, das richtige Pony einzustellen.

Als ein fremder Autor seine eigene Version von AK Yearlings Daring-Do-Büchern veröffentlicht, ist Rainbow Dash rasend vor Wut, während Fluttershy neugierig die Wahrheit herausfinden will.

Als das Trio vom Schönheitsfleckenclub auf magische Weise erwachsen wird, müssen die jungen Ponys lernen, dass das Erwachsenwerden Erfahrung und Wissen mitsichbringt, die man nicht übereilen kann.

Big Mac und Sugar Belle wollen beide dem anderen einen Heiratsantrag machen. Doch durch die Hilfe ihrer Freunde endet alles in einem großen Chaos.

Eine Allianz aus Schurken sagt Equestria mit vereinten Kräften den Kampf an.