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Nach einem unglaublichen Traum stellen Mateo und seine Schwester Izzie fest, dass die Traumwelt real ist, als Mateos Comic-Held Z-Blob lebendig wird und ihnen nach Brooklyn folgt. Doch als Mateos früherer bester Freund Cooper in der Traumwelt von Albtraumwesen gefangen genommen wird, entdecken Mateo und Izzie, dass das, was in ihren Träumen passiert, Konsequenzen für die Wachwelt hat.

Mateo und Izzie trotzen dem bösen Nachtjäger und seinen Albgnomen und befreien Cooper, doch dann müssen sie selbst gerettet werden. Glücklicherweise ist ihr Naturwissenschaftslehrer, Mr. Oz, ein Geheimagent des Nachtbüros. In der Hitze des Gefechts wacht Mateo auf und bringt einen nächtlichen Schrecken mit nach Brooklyn, den er und seine Freunde ohne ihre Traumweltkräfte besiegen müssen.

Um ihre eigenen Sanduhren herzustellen und offizielle Traumjäger des Nachtbüros zu werden, müssen Mateo und seine Freunde den Sandwächter besiegen und die Traumschmiede betreten, bevor die Truppen des Alptraumkönigs sie zerstören. Doch als ein Träumer in Not gerät, müssen sich die Kinder entscheiden. Werden sie sich der Schmiede stellen und noch mächtigere Träumer werden, oder ihrem Freund helfen?

Mateo und seine Gefährten nehmen die Hilfe der mysteriösen Traumbanditin und ihrer Fähigkeit, die Zeit zu manipulieren, in Anspruch, um im Wettlauf mit der Zeit die Traumschmiede zu besiegen. Während sie sich in der Schmiede ihren größten Ängsten stellen, verteidigen Mr Oz und Albert die Schmiede gegen einen Angriff der Albgnome. Aber sie müssen sich beeilen, sonst werden sie niemals Traumjäger...

Die Kinder, Mr Oz und Albert machen sich auf die Suche nach dem Sandman, der als einziger Lunias Sanduhr wieder reparieren kann. Und diese brauchen sie, um den Albtraumkönig wieder einzusperren und die Traumwelt von ihm zu befreien.

Im Nachtbüro treffen Oz und die Kinder auf Chiefinspector Strick, der Chefin aller Traumagenten, die eine seltsame Anomalie in der Wachwelt entdeckt hat und deren Energiesignatur genau in Mr Oz´ Außenstelle des Nachtbüros führte. Schnell ist den Kindern und Mr Oz klar: Es handelt sich um Z-Blob, der natürlich vor den Agenten geschützt werden muss.

Bei einem Computerspiel entsteht eine Rivalität zwischen Logan und Mateo in der Cyber-Welt. Logan spielt es ständig und unterstellt Mateo, er würde mithilfe Z-Blobs cheaten. Der Albtaumkönig, getarnt als Gamer, überreicht Logan einen USB-Stick, mit dessen Inhalt er das Spiel beeinflussen kann. All das gehört zu seinem Plan: die Schwachstelle der Traumwächter ausfindig zu machen.

Der Albtraumkönig macht sich Logans Schwäche zunutze, den anderen Traumwächtern gefallen zu wollen. Mittlerweile steht die Schafwoche bevor, doch nicht alle Lehrer sehen darin etwas Wichtiges. So setzt Ms Putnam für den Tag der ersten Wettkämpfe parallel einen Test an. Doch Logan hat die Idee, die Lösungen für den Test vorab zu besorgen um trainieren zu können – doch der Plan geht nicht ganz auf.

Das erste Schafwochen-Fußballspiel der Traumwächter steht an, doch Logan ist nirgendwo in der Wachwelt zu finden, denn er ist in der Traumwelt in die Fänge des Albtraumkönigs geraten. Er bietet Logan einen Platz an seiner Seite an. Doch Logan hat das Spiel des Albtraumkönigs durchschaut und weigert sich. Daher muss er gegen Sneak antreten; so wie die Traumwächter in der Wachwelt gegen die Wölfe.

Während das Traumwächter:innen-Team nach Logan sucht und versucht, nicht aufzufallen, ist Logan zusammen mit Sneak weiter auf der Flucht. Trotz aller Vorsicht wird das Team, gefangengenommen. Mateo, Logan und Sneak starten gemeinsam eine Befreiungsaktion. Doch der Albtraumkönig wäre nicht der Albtraumkönig, wenn er nicht noch etwas geplant hätte.

Beim Versuch, wieder ins Traumreich zu gelangen, müssen die Kinder feststellen, dass sie auf ihrer Lichtung eingesperrt sind. Gemeinsam mit Mr. Oz beschließen sie, dass Zoey und Z-Blob sich auf den Weg machen, um die Ursache zu erkunden. Im Traumreich trifft Zoey auf Albert, der ihr dabei hilft, zum Tor zu gelangen … doch der Nighthunter und die Albgnome warten schon auf sie.

Da Albert gefangengenommen wurde, macht sich Zoey auf den Weg, um ihn zu befreien. Doch ihre Freunde lassen nicht zu, dass sie sich der Herausforderung alleine stellt. Agent Strick versucht die Kinder ebenfalls davon abzuhalten, unerlaubten Aktivitäten in der Traumwelt nachzugehen. Leider hat sie auch noch Z-Blob in ihre Gewalt gebracht, was es den Kindern noch schwerer macht.

Mateos Comic ist verschwunden, und er mehr als panisch. Izzie bietet ihm ihre Hilfe als Detektivin an. Dabei stellt sich heraus, dass jemand in Zoeys Höhle eingebrochen ist. All dies geschieht unter der Beobachtung des Albtraumkönigs und seiner Gehilfen, die das sehende Auge in Logans Cap in die Schule geschmuggelt haben.

Auf der Suche nach dem Sandmann geraten die Kinder, Mr Oz und Albert in die Nebelwelt, in der jeder, der sie betritt, Gefahr läuft, seine Träume zu vergessen. Sie treffen auf Sirenen, eine Hexe und natürlich auf den Nachtjäger, der ein alter Feind der Hexe ist und sie auf einer der Inseln in der Nebelwelt gefangen hält.

Izzie schlägt den Freundinnen vor, den Schlaflosen zu helfen und meint, in der Zuckerwelt könnten sie endlich ausschlafen. Auch Snivel, Sneak und Susan haben sich die Zuckerwelt für einen Urlaubstagesausflug erwählt. Als sie aufeinandertreffen und es zum Streit kommt, wer die Zuckerwelt verlassen muss, beschließen sie, das durch ein Pizza-Wettessen zu klären.

Endlich erreichen die Traumwächter Schloss Nocturnia, doch Lunia treffen sie nicht an. Stattdessen entdecken sie jede Menge erstarrte Träumlinge und einen Mantikor, den es zu bezwingen gilt.

Im Schloss Nocturnia sind die Kinder immer noch auf der Suche der Lösung dafür, wie man den Albtraumkönig besiegt. Dabei entdecken sie nicht nur, dass die Fenster des Schlosses der Schlüssel sind, sondern auch, dass der Albtraumkönig früher einmal Lunias bester Freund Migo war, und erst dann zu dieser bösen Kreatur wurde. Es kommt zu einem großen Kampf.

Mateo setzt alles daran, Z-Blob zu retten, während das restliche Team weiterhin herauszufinden versucht, wie man den Albtraumkönig besiegen kann. Wäre das nicht alles schon kompliziert genug, ist Nova immer noch misstrauisch und zwängt sich Mateo und Izzie regelrecht auf.

Während Mateo sich mit dem Versprechen, Z-Blob befreien zu können, zum Albtraumkönig locken lässt, kämpft der Rest des Teams gegen den Nachtschrecken, der sich in der Wachwelt aufhält und eine große Gefahr für die Besucher des Herbstfestes darstellt.

Der Riss, der sich von der Albtraumwelt in die Wachwelt aufgetan hat, ist nun groß genug, dass die Truppen des Albtraumkönigs hindurch können und so fallen sie auf dem Herbstfest ein, wo sie Angst und Schrecken verbreiten. Der Albtraumkönig genießt die Panik der Menschen, doch die Kinder und Mr Oz stellen sich ihm erbittert in den Weg … mit Erfolg.